КАРТОЧКА
ПРОЕКТА ФУНДАМЕНТАЛЬНЫХ И ПОИСКОВЫХ НАУЧНЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ,
ПОДДЕРЖАННОГО РОССИЙСКИМ НАУЧНЫМ ФОНДОМ
Информация подготовлена на основании данных из Информационно-аналитической системы РНФ, содержательная часть представлена в авторской редакции. Все права принадлежат авторам, использование или перепечатка материалов допустима только с предварительного согласия авторов.
ОБЩИЕ СВЕДЕНИЯ
Номер 14-14-00262
НазваниеРешение вопроса о положении Lophophorata в системе животного царства: морфологический, онтогенетический, палеонтологический и молекулярно-биологический аспекты
РуководительТемерева Елена Николаевна, Доктор биологических наук
Организация финансирования, регион Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Московский государственный университет имени M.В.Ломоносова», г Москва
| Период выполнения при поддержке РНФ | 2014 г. - 2016 г. |
Конкурс№1 - Конкурс 2014 года «Проведение фундаментальных научных исследований и поисковых научных исследований отдельными научными группами».
Область знания, основной код классификатора 04 - Биология и науки о жизни, 04-101 - Зоология
Ключевые словаФилогения, Эволюция, Bilateria, Форониды, Брахиоподы, Мшанки, Эмбриология, Морфология
Код ГРНТИ34.33.15
СтатусУспешно завершен
ИНФОРМАЦИЯ ИЗ ЗАЯВКИ
Аннотация
Вопрос филогенетического положения лофофорат на древе билатерально-симметричных животных является одной из ключевых проблем современной зоологии. Традиционно лофофораты, к которым относят 3 типа животного царства: Форониды, Брахиоподы и Мшанки, рассматривались как группа, родственная вторичноротым животным – полухордовым, хордовым и иглокожим. Однако, благодаря данным молекулярной филогенетики Lophophorata оказались оторванными от вторичноротых и помещены в группу типичных первичноротых животных. Более того, лофофораты, которые имеют радиальное дробление яйца, в настоящее время рассматриваются среди типичных Spiralia – животных с детерминированным спиральным дроблением яйца. Таким образом, результаты молекулярно-биологических исследований в корне противоречат данным традиционной сравнительной анатомии и эмбриологии, что не позволяет считать положение лофофорат однозначно определенным. Кроме того, результаты молекулярно-биологических исследований опровергли единство лофофорат, которое было основано на морфологических особенностях их строения и развития. Уже в самых ранних работах молекулярных филогенетиков лофофораты были разделены на 2 ветви: Phoronida+Brachiopoda и Bryozoa. Интересно, что в наиболее поздних работах по филогении лофофорат их единство было опять подтверждено молекулярно-биологическими методами. Решение спорного вопроса о филогенетическом положении лофофорат требует привлечения метода биологической тетрады, который подразумевает комплексное исследование морфологии, эмбриологии, палеонтологии и молекулярной биологии разных представителей лофофорат. Именно такой комплексный подход позволит однозначно ответить на вопрос филогенетического положения Lophophorata. Раньше такой подход никогда не применялся и является важной новизной предлагаемого проекта. В свою очередь решение вопроса о положении лофофорат среди других билатерально-симметричных животных поможет решить более масштабные и фундаментальные вопросы о путях ранней эволюции Bilateria и морфологическом облике общего предка этой группы. В ходе настоящего проекта будут изучена морфология и развитие всех трех групп лофофорат, проведена реконструкция морфологического облика вымерших предков лофофорат, а так же получены данные по организации транскриптома наиболее примитивных представителей всех трех групп лофофорных животных. На основе собственных оригинальных результатов, а так же литературных данных будет проведен комплексный филогенетический анализ, который позволит достоверно установить положение Lophophorata среди других Bilateria и пролить свет на пути ранней эволюции всех билатерально-симметричных животных.
Ожидаемые результаты
В ходе выполнения проекта будет получено несколько существенных фундаментальных результатов. Первое: получение новых фактических данных о строении и развитии разных систем органов Lophohporata. В качестве объектов будут использованы наиболее слабоизученные представители всех трех групп. Особое внимание будет уделено развитию и организации нервной и целомической систем, которые традиционно служат наиболее стабильными критериями для установления родства между крупными группами. Второе: будет получено детальное описание процессов раннего эмбрионального развития лофофорат и достоверно установлены основные паттерны дробления яйца и закладки мезодермы. Будет проведен анализ молекулярных механизмов раннего эмбрионального развития лофофорат: экспрессия и структура гомеобоксных (в том числе Hox-генов), нейрон-зависимых и других генов, данные по которым есть в современной литературе. Третье: будет проведен подробный анализ палеонтологических данных, включая новые находки мягкотелых лофофорат из кембрийского и силурийского периодов. Четвертое: привлечение современных молекулярно-биологических методов с использованием новых маркеров и новых программ статистической обработки позволит получить принципиально новый результат о филогенетических отношения как внутри группы Lophophorata, так и лофофорат и других Bilateria. Анализ всех полученных в ходе проекта результатов поможет разрешить существующее противоречие между данными молекулярной биологии и классической сравнительной анатомии и эмбриологии. Приведение к консенсусу этой крупной сравнительно-анатомической проблемы явится весомым вкладом в современную биологию и станет ключом к пониманию путей ранней эволюции Bilateria. Вопрос положения лофофорат, который возник почти 20 лет назад, может быть решен только применением комплексного подхода, который является очевидным весомым достоинством настоящей работы. Подобный комплексный подход в настоящее время просто не используется в зоологической науке, а получаемые результаты, как правило, касаются, только одного из четырёх предложенных в настоящем проекте направлений. Таким образом, ожидаемые результаты не только соответствуют, но существенно превосходят мировой уровень исследований в данной области. Результаты, полученные в ходе проекта, могут быть использованы в учебном процессе средней и высшей школы при преподавании материала по курсам «Зоология беспозвоночных», «Сравнительная анатомия беспозвоночных». «Сравнительная эмбриология беспозвоночных», «Молекулярная биология и филогеномика беспозвоночных». По результатам работы будут опубликованы 1 монография и серии статей в ведущих зарубежных и российских научных изданиях. Кроме того, результаты будут доложены на международных конференциях в виде пленарных, устных и стендовых докладов.
ОТЧЁТНЫЕ МАТЕРИАЛЫ
Аннотация результатов, полученных в 2014 году
Проведено изучение целомической системы лофофорат. Впервые описан предротовой целом у брахиопод и форонид рода Phoronis. Показано, что представители всех трех групп лофофорных животных демонстрируют два типа организации целома: бипартитный и трипартитный. Сделан вывод о плезиоморфии трипартитного целома для всех лофофорат. Проведено описание полости тела у фороид и брахиопод. Показано, что целомическая выстилка полости тела демонстрирует все варианты организации, описанные для целомических Bilateria: от неспециализированных эпителиально-мышечных клеток до специализированного целотелия на поверхности мышечных клеток. Впервые проведено детальное исследование кровеносной системы брахиопод. Обнаружены ранее неизвестные для брахиопод дорсо-латеральные кровеносные сосуды, проходящие вдоль гастропариетального мезентерия. Показано, что дополнительные сердца представляют собой места ультрафильтрации, а их стенка образована типичными подоцитами. Начато исследование иннервации лофофора лофофорат. Впервые методами иммуноцитохимии, ТЕМ и КЛСМ показано, что у брахиопод вдоль каждой руки лофофора проходят три нерва: главный, добавочный и наружный. Иннервация щупалец осуществляется нервами, отходящими от добавочного нерва. Впервые описаны гигантские нервные волокна в составе нейропиля главного нерва лофофора. Описаны поперечные нервы, проходящие в толще соединительной ткани и связывающие главный и добавочные нервы лофофора. Впервые методами иммуноцитохимии и КЛСМ описана иннервация лофофора ювенильных форонид. Показано закономерное чередование абфронтальных и межщупальцевых нервных трактов. Последние образуют Т-образные разветвления и дают нервы в соседние щупальца. Начат анализ организации нервной системы лофофора и щупалец в трех группах лофофорат. Впервые методами иммуноцитохимии, ТЕМ и КЛСМ показано, что развитие нервной системы в ходе личиночного развития форонид связано, в основном, с преобразованиями нервных элементов преоральной лопасти и появлением фронтального органа. Показано, что организация нервной системы компетентных личинок форонид имеет большее морфологическое сходство с нервной системой личинок вторичноротых животных нежели первичноротых. Показано, что в ходе метаморфоза нервная система личинок претерпевает существенные перестройки и редукцию большинства элементов. Однако, ювенильная нервная система закладывается на основе личиночных нервных центров. Впервые показано, что дорсальный ганглий форонид закладывается как комиссуральный мозг. Впервые проведено изучение организации позднедевонских брахиопод. Показано наличие мягкого лофофора у позднедевонских представителей ринхонеллид. Начата работа с матрицами морфологических признаков. Предложены дискретные морфологические признаки, несущие филогенетическую информацию, и использованы для кодирования признаков и составления матрицы их состояний. Эволюционные веса и распределение синапоморфных (предковых) состояний признаков были определены с использованием программы Mesquite v. 3.01.
Публикации
1. Ежова О.В., Лаврова Е.А, Ершова Н.А., Малахов В.В. Microscopic Anatomy of the Axial Complex and Associated Structures in the Brittle Star Ophiura robusta Ayres, 1854 (Echinodermata, Ophiuroidea) Zoomorphology, 134: 2 (год публикации - 2015)
2. Кузьмина Т.В., Малахов В.В. The accessory hearts of the articulate brachiopod Hemithyris psittacea Zoomorphology, 134: 1 (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1007/s00435-014-0247-2
3. Пахневич А.В. Реконструкция строения лофофора девонских ринхонеллид (Brachiopoda) с помощью рентгеновской микротомографии Палеонтологический журнал, - (год публикации - 2015)
4. Темерева Е.Н. Молекулярная макрофилогения Bilateria: обзор современных гипотез Зоологический журнал, Т. 93. № 3. C. 318-341 (год публикации - 2014) https://doi.org/10.7868/S0044513414030155
5. Темерева Е.Н. Organization of the coelomic system in Phoronis australis (Lophotrochozoa: Phoronida) and consideration of the coelom in the lophophorates Journal of Zoology, - (год публикации - 2015)
6. Темерева Е.Н., Гебрук А.А., Малахов В.В. Demonstration of the preoral coelom in the brachiopod Lingula anatina with consideration of its phylogenetic significance Zoologischer Anzeiger, - (год публикации - 2015)
7. Темерева Е.Н., Цитрин Е.Б. Development and organization of the larval nervous system in Phoronopsis harmeri: new insights into phoronid phylogeny Frontiers in Zoology, 11: 3 (год публикации - 2014) https://doi.org/10.1186/1742-9994-11-3
8. Темерева Е.Н., Цитрин Е.Б. Organization and metamorphic remodeling of the nervous system in juveniles of Phoronopsis harmeri: insights into evolution of the bilaterian nervous system Frontiers in Zoology, 11: 35 (год публикации - 2014) https://doi.org/10.1186/1742-9994-11-35
9. Темерева Е.Н. Phoronida. In: Structure and Evolution of Invertebrate nervous Systems (Eds.: A. Schmidt-Rhaesa, S. Harzsch, G. Purschke) Structure and Evolution of Invertebrate nervous Systems (Eds.: A. Schmidt-Rhaesa, S. Harzsch, G. Purschke), Oxford Press, Chapter 27 (год публикации - 2015)
10. Гебрук А.А. Первоописание предротового целома и проблема организации целомической системы у брахиопод (Lophotrochozoa: Brachiopoda) Материалы XXI Международной научной конференции студентов, аспирантов, молодых ученых Ломоносов-2014. М.: Изд. «МГУ»., Стр. 1225-126 (год публикации - 2014)
11. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Development and organization of phoronid coelomic system sheds light on the coelom evolution in Bilateria Abstracts of 3rd International Congress on Invertebrate Morphology, Berlin, Germany, - (год публикации - 2014)
Аннотация результатов, полученных в 2015 году
Проведено детальное исследование строения целомической системы и иннервации лофофора и щупалец у брахиопод, форонид и мшанок. Обнаружены гомологичные целомические полости и нервные элементы в лофофоре и щупальцах у всех трех типов лофофорат. На основе полученных данных выдвинуто предположении о монофилии Lophophorata. Детальное изучение метаморфоза форонид позволило проследить преобразования морфологической и анатомической организации. Эти данные легли в основу оригинальной гипотезы о формировании плана строения форонид в ходе филогенеза и эволюции их жизненного цикла. Впервые показано, что стенка главного сердца замковых брахиопод образована двумя типами клеток, а само сердце выполняет как пропульсаторную функцию, так и функцию сайта ультрафильтрации. Описана ультраструктура эпителиально-мышечных клеток эпителия воронки метанефридиев брахиоподы Hemithyris psittacea. Показано, что вокруг каждого метанефридия имеется сложная нервная сеть, включающая три крупных продольных нервных тракта и кольцевые нервы воронки и нефридиопора. Впервые описаны личиночные стадии Phoronis australis и компетентные личинки 4 неизвестных видов форонид. Обнаружен новый вид форонид, для которого описан новый для группы тип развития - личиночное живорождение. Проведено детальное исследование организации лофофора у вымерших брахиопод подсемейства Gigantoproductinae. Выявлено, что у рода Semiplanella произошел значительный поворот брахиальных петлей, что привело к нарушению их связи с брахиальными конусами и к упрощению лофофора. Проанализирован протеом эволюционно важного объекта, брахиоподы Lingula anatinа. Проведено картирование кодирующих рамок в составе генома и построена схема ортологичности белковых семейств. Выявлены онтологии ортологичных групп с описанием функциональности белковых доменов у Lingula anatinа.
Публикации
1. Кузьмина Т.В., Малахов В.В. The accessory hearts of the articulate brachiopod Hemithyris psittacea Zoomorphology, Volume 134, Issue 1, Pages 25-32 (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1007/s00435-014-0247-2
2. Темерева Е.Н. Organization of the coelomic system in Phoronis australis (Lophotrochozoa: Phoronida) and consideration of the coelom in the lophophorates Journal of Zoology, V. 296. No. 2. P. 79-94. (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1111/jzo.12223
3. Темерева Е.Н., Гебрук А.А., Малахов В.В. Demonstration of the preoral coelom in the brachiopod Lingula anatina with consideration of its phylogenetic significance Zoologischer Anzeiger, Vol. 256. P. 22-27 (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1016/j.jcz.2015.03.002
4. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Иннерация лофофора беззамковой брахиоподы Lingula anatina (Brachiopoda) подтверждает монофилию лофофорат Доклады Академии Наук, Т. 464. №. 3. С. 377-381 (год публикации - 2015) https://doi.org/10.7868/S0869565215270286
5. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Metamorphic remodeling of morphology and the body cavity in Phoronopsis harmeri (Lophotrochozoa, Phoronida): the evolution of the phoronid body plan and life cycle BMC: Evolutionary Biology, - (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1186/s12862-015-0504-0
6. Темерева Е.Н., Цитрин Е.Б. Modern Data on the Innervation of the Brachiopod Lophophore Support the Monophily of the Lophophorates PLoS One, V.10, No.4, P.1-29 (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1371/journal.pone.0123040
7. Шунькина К.В., Зайцева О.В., Старунов В.В., Островский А.Н. Comparative morphology of the nervous system in three phylactolaemate bryozoans Frontiers in Zoology, 12:28 (год публикации - 2015) https://doi.org/10.1186/s12983-015-0112-2
8. Темерева Е.Н. Phoronida Invertebrate Nervous Systems. Oxford University Press Inc., New York, Chapter 28, p. 351-359 (год публикации - 2015)
9. Гебрук А.А. Анатомия и ультраструктура целомической системы лофофора беззамковой брахиоподы Lingula anatina Lamark, 1801 Материалы XXII Международной научной конференции студентов, аспирантов, молодых ученых Ломоносов-2015. М.: Изд. «Макс-Пресс»., Стр. 148. (год публикации - 2015)
10. Гебрук А.А., Темерева Е.Н. Organization of the coelom in Lingula anatina: 3D and ultrastructural studies 7th International Brachiopod Congress, Chinese Nanjing Institute of Geology and Palaeontology, China, Nangin, 32-33 (год публикации - 2015)
11. Гебрук А.А., Темерева Е.Н., Малахов В.В. Description of the preoral coelom in adult brachiopods and its phylogenetic significance 7th International Brachiopod Congress, Chinese Nanjing Institute of Geology and Palaeontology, China, Nangin, 34-35 (год публикации - 2015)
12. Кузьмина Т.В., Малахов В.В. The accessory hearts of the rhynchonellid brachiopod Hemithyris psittacea 7th International Brachiopod Congress, Chinese Nanjing Institute of Geology and Palaeontology, China, Nangin, p. 51-52 (год публикации - 2015)
13. Кузьмина Т.В., Малахов В.В., Темерева Е.Н. Structure of the blood circulation system in rhynchonellid brachiopods 7th International Brachiopod Congress, Chinese Nanjing Institute of Geology and Palaeontology, China, Nangin, 52-53 (год публикации - 2015)
14. Темерева Е.Н. Development of the phoronid nervous system from embryo to adult 13th Symposium on Invertebrate Neurobiology, - (год публикации - 2015)
15. Темерева Е.Н. New data on innervation of the lophophore and tentacles in brachiopods: comparative analysis of the lophophore innervation in the lophophorates 13th Symposium on Invertebrate Neurobiology, p. 67 (год публикации - 2015)
16. Темерева Е.Н., Кузьмина Т.В. Immunocytochemical and ultrastructural peculiarities of the innervation of tentacles and the lophophore among brachiopods 7th International Brachiopod Congress, Chinese Nanjing Institute of Geology and Palaeontology, China, Nangin, p. 89-91 (год публикации - 2015)
17. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Data on innervation of the lophophore in brachiopods support the monophyly of the lophophorates 7th International Brachiopod Congress, Chinese Nanjing Institute of Geology and Palaeontology, China, Nangin, p. 91-92 (год публикации - 2015)
Аннотация результатов, полученных в 2016 году
В ходе работы по проекту в 2016 году проведено детальное исследование анатомии, морфологии и развития нового для науки вида форонид - Phoronis embryolabi. Описан оогенез у нового для науки вида от стадии первичных половых клеток до зрелых вителлогенных ооцитов. Впервые для форонид описан нутриментарный тип оогенеза. Прослежено развитие эмбрионов в полости материнского организма у Phoronis embryolabi. Проведено детальное описание строения необычной мускулатуры и организация выделительных органов у Phoronis embryolabi. Оригинальные данных молекулярно-генетических исследований показали уникальное положение Phoronis embryolabi среди других форонид. Проведен анализ применения метода штрих-кодирования для форонид. Прослежено развитие нервной и мышечной системы у эмбрионов и личинок Phoronis embryolabi. Впервые проведена реконструкция исходного паттерна организации нервной системы у личинок форонид. Сравнительный анализ показал большое морфологическое сходство общего для форонид паттерна строения эмбриональной нервной системы с таковым у ранних личинок первичноротых животных. Впервые в мировой практике проведено детальное описание морфологии последовательных стадий развития замковой брахиоподы Coptothyris grayi от стадии бластулы до компетентной личинки. Выдвинуто предположение, что наличие двулопастной личинки в жизненном цикле всех брахиопод является плезиоморфией группы. Более того, наличие в жизненном цикле двулопастной личинки характерно для ближайших родственников брахиопод - форонид, а также для многих трохофорных животных. Изучена организация нейро-мышечной системы на разных стадиях личиночного развития у Phoronis ijimai- форониды, вынашивающий эмбрионы в кроне щупалец до стадии молодой личинки. Показано, что хотя развитие групп мышц у личинок этого вида происходит на более поздних стадиях по сравнению с личинками голопелагических форонид, мускулатура у компетентных личинок форонид с вынашиванием устроена так же сложно. Начато изучение организации нервной системы у некоторых представителей камптозой (Barentsia descreta) и мшанок (Amathia gracilis и Crisia eburnea). Проведено электронно-микроскопическое исследование основных нервных центров у представителей обеих групп. Впервые для ктеностоматных мшанок показана регионализация церебрального ганглия. Выдвинуто предположение, что зональность в строении ганглия ктеностоматных мшанок определяется его происхождением в филогенезе в результате слияния ганглиев нескольких сегментов тела олигомерного предка мшанок. Завершено исследование по реконструкции лофофора брахиопод-продуктид подсемейства Gigantoproductinae. Проанализирована роль спирального лофофора в эволюции палеозойских брахиопод. Выдвинуто предположение, что спиролофный лофофор является плезиоморфией не только брахиопод, но и лофофорат в целом. Получен полный транскриптом для наиболее примитивного представителя мшанок (Crisia eburnea) - группы с неопределенной филогенией. Составлен набор данных (суперматрица) белковых последовательностей для представителей лофофорных животных. Сделаны предварительные выводы о филогении лофофорат. от стадии бластулы до компетентной личинки. Выдвинуто предположение, что наличие двулопастной личинки в жизненном цикле всех брахиопод является плезиморфией группы. Изучена организация нейро-мышечной системы на разных стадиях личиночного развития у Phoronis ijimai- форониды, вынашивающий эмбрионы в кроне щупалец до стадии молодой личинки. Показано, что хотя развитие групп мышц у личинок этого вида происходит на более поздних стадиях по сравнению с личинками голопелагических форонид, мускулатура у компетентных личинок форонид с вынашиванием устроена так же сложно. Начато изучение организации нервной системы у некоторых представителей камптозой (Barentsia descreta) и мшанок (Amathia gracilis и Crisia eburnea). Проведено электронно-микроскопическое исследование основных нервных центров у представителей обеих групп. Впервые для ктеностоматных мшанок показана регионализация церебрального ганглия. Выдвинуто предположение, что зональность в строении ганглия ктеностоматных мшанок определяется его происхождением в филогенезе в результате слияния ганглиев нескольких сегментов тела олигомерного предка мшанок. Завершено исследование по реконструкции лофофора брахиопод-продуктид подсемейства Gigantoproductinae. Проанализирована роль спирального лофофора в эволюции палеозойских брахиопод. Выдвинуто предположение, что спиролофный лофофор является плезиоморфией не только брахиопод, но и лофофорат в целом. Получен полный транскриптом для наиболее примитивного представителя мшанок (Crisia eburnea) - группы с неопределенной филогенией. Составлен набор данных (суперматрица) белковых последовательностей для представителей лофофорных животных. Сделаны предварительные выводы о филогении лофофорат.
Публикации
1. Кузьмина ТВ, Темерева ЕН, Малахов ВВ Larval development of brachiopod Coptothyris grayi (Davidson, 1852) (Brachiopoda, Rhynchonelliformea) Doklady Biological Sciences, Vol. 471, pp. 1–3. (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1134/S0012496616060016
2. Кузьмина ТВ, Темерева ЕН, Малахов ВВ. Structure of the main heart of articulate brachiopod Hemithyris psittacea: morphological evidence of dual function Zoologischer Anzeiger, - (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1016/j.jcz.2016.03.012
3. Пахневич А.В. Реконструкция лофофора девонских ринхонеллид (Brachiopoda) с помощью рентгеновской микротомографии Палеонтологический журнал, - (год публикации - 2017)
4. Пахневич А.В. О внутреннем строении раковины Semiplanella carinthica Sarytcheva et Legrand-Blain, 1977 (Brachiopoda, Productida) Палеонтологический журнал, - (год публикации - 2017)
5. Римская-Корсакова Н.Н., Кристоф А., Малахов В.В., Ваннингер А. Neural architecture of Galathowenia oculata Zach, 1923 (Oweniidae, Annelida) Frontiers in Zoology, - (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1186/s12983-016-0136-2
6. Темерева Е.Н. Ultrastructural study of the coelom in relict brachiopod Lingula anatina: phylogenetic and functional implication Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, - (год публикации - 2017)
7. Темерева Е.Н., Косевич И.А. The nervous system of the lophophore in the ctenostome Amathia gracilis provides insight into the morphology of ancestral ectoprocts and the monophyly of the lophophorates BMC Evolutionary Biology, - (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1186/s12862-016-0744-7
8. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Viviparity of larvae, a new type of development in phoronids (Lophophorata: Phoronida) Doklady Biological Sciences, Vol. 467, pp. 72–74 (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1134/S0012496616020095
9. Темерева Е.Н., Неретина Т.В., Ступникова А.Н. The fauna of the South China Sea include unknown phoronid species: new records of larvae and adults Systematics and Biodiversity, - (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1080/14772000.2016.1173739
10. Темерева ЕН, Неретина ТВ, Ступникова АН. An original description of the larval stages of Phoronis australis Haswell, 1883 and an analysis of the world fauna of phoronid Larvae Russian Journal of Marine Biology, - (год публикации - 2016) https://doi.org/10.1134/S1063074016020127
11. Темерева ЕН, Чичвархин А A new phoronid species, Phoronis embryolabi, with a novel type of development, and consideration of phoronid taxonomy and DNA barcoding Invertebrate Systematics, - (год публикации - 2016)
12. Кузьмина Т.В., Темерева Е.Н. Особенности эмбрионального и личиночного развития Coptothyris grayi (Rhynchonelliformea, Brachiopoda) Материалы III Всероссийской конференции с международным участием к 110-летию со дня рождения академика А.В Иванова, - (год публикации - 2016)
13. Неклюдов Б.В. Описание нового вида форонид из Южно-Китайского моря и анализ таксономического разнообразия форонид Материалы XXIII Международной научной конференции студентов, аспирантов, молодых ученых Ломоносов-2016, - (год публикации - 2016)
14. Пахневич А.В. О строении лофофора брахиопод подсемейства Gigantoproductinae (отряд Productida) Материалы LXII сессии палеонтологического общества. 100-летие палеонтологического общества России. Проблемы и проблемы палеонтологических исследований. 4-8 апреля. Санкт-Петербург, 2016. С. 133-134, - (год публикации - 2016)
15. Темерева Е.Н. New type of larval nervous system in viviparous phoronid Abstracts of XIth East European Conference of the International society for invertebrate neurobiology. May 15-19, Zvenigorod, Russia. P. 79, - (год публикации - 2016)
16. Темерева Е.Н. Личиночное живорождение - новый тип развития у форонид Материалы III Всероссийской конференции с международным участием к 110-летию со дня рождения академика А.В Иванова, - (год публикации - 2016)
17. Темерева Е.Н. Иннервация лофофора подтверждает монофилию Lophophorata Материалы III Всероссийской конференции с международным участием к 110-летию со дня рождения академика А.В Иванова, - (год публикации - 2016)
18. Темерева Е.Н., Косевич И.А. Innervation of the lophophore in ctenostome entoprocts uncovers the bryozoan bauplan Abstracts of XIth East European Conference of the International society for invertebrate neurobiology. May 15-19, Zvenigorod, Russia. P. 78, - (год публикации - 2016)
19. Темерева Е.Н., Малахов В.В. Развитие форонид от яйца до ювенили и вопрос эволюции бифазных жизненных циклов Bilateria Материалы школы для молодых студентов и специалистов к 110-летию со дня рождения академика А.В. Иванова, - (год публикации - 2016)
Возможность практического использования результатов
не указано