КАРТОЧКА ПРОЕКТА,
ПОДДЕРЖАННОГО РОССИЙСКИМ НАУЧНЫМ ФОНДОМ

Информация подготовлена на основании данных из Информационно-аналитической системы РНФ, содержательная часть представлена в авторской редакции. Все права принадлежат авторам, использование или перепечатка материалов допустима только с предварительного согласия авторов.

 

ОБЩИЕ СВЕДЕНИЯ


Номер 14-16-00120

НазваниеИзменение стехиометрии малой антенны и реакционных центров фотосистемы 2 как уникальный механизм повышения урожайности и устойчивости ячменя к световому и водному стрессам

РуководительВойцеховская Ольга Владимировна, Кандидат биологических наук

Организация финансирования, регионФедеральное государственное бюджетное учреждение науки Ботанический институт им. В.Л. Комарова Российской академии наук, г Санкт-Петербург

Года выполнения при поддержке РНФ 2014 - 2016  , продлен на 2017 - 2018. Карточка проекта продления (ссылка)

КонкурсКонкурс 2014 года «Проведение фундаментальных научных исследований и поисковых научных исследований отдельными научными группами»

Область знания, основной код классификатора 06 - Сельскохозяйственные науки, 06-104 - Агробиотехнологии

Ключевые словаячмень Hordeum vulgare L., фотосинтез, тилакоидные мембраны, урожайность, абсцизовая кислота, световой стресс, фотозащита, малая антенна, фотосистема 2

Код ГРНТИ34.17.09


СтатусУспешно завершен


 

ИНФОРМАЦИЯ ИЗ ЗАЯВКИ


Аннотация
Ячмень является важнейшей зерновой культурой, объем производства которой обеспечивает около четверти валового урожая зерновых в Российской Федерации. В настоящее время существует потребность в создании районированных сортов ячменя, обладающих свойством высокой и при этом стабильной, независимой от местных погодных вариаций зерновой продуктивности. Урожайность этой культуры определяется множеством онтогенетических и климатических факторов, что затрудняет получение высокопродуктивных сортов методами традиционной селекции. В связи с этим по-прежнему актуально детальное изучение физиолого-биохимических и молекулярно-генетических детерминант, определяющих высокую эффективность продукционного процесса ячменя. Коллектив исполнителей предлагаемого проекта обладает уникальным модельным объектом – дефектным по хлорофиллид-а-оксигеназе мутантом ячменя chlorina 3613 (clo-f23613), продукционный процесс которого может быть многократно увеличен при условии соблюдения оригинальной системы приёмов возделывания этой культуры (результаты НИР Соглашения №8716, поддержанного Минобрнауки РФ в рамках федеральной целевой программы «Научные и научно-педагогические кадры инновационной России» на 2009-2013 годы). Нами были выявлены ключевые структурные особенности и физиолого-биохимические процессы, позволяющие растениям мутанта формировать высокоэффективную защиту от светового и водного стрессов, являющихся основными факторами снижения урожайности зерновых культур, а также развивать продукционный процесс, сходный c, или превышающий таковой, растений дикого типа. Нами показано, что структурной основой формирования уникальной надмолекулярной организации комплексов тилакоидных мембран мутанта clo-f23613, обеспечивающей высокий выход фотосинтеза и продуктивность, является накопление трёх белков малой антенны, а также стабилизация и накопление как димерных, так и мономерных реакционных центров фотосистемы II. Белки малой антенны, по последним данным, являются местом синтеза гормона устойчивости к засухе – абсцизовой кислоты (Xu et al., 2012), а изменение стехиометрии малой антенны и реакционных центров фотосистемы II по нашим данным обеспечивает необычно высокий уровень защиты от светового стресса и связанное с этим повышение фотосинтетической продуктивности. Регуляторные пути формирования этой структуры оказались связанными с функционированием трех сигнальных путей - фотопериодической реакции в сочетании с холодовой чувствительностью на стадии прорастания, а также хлоропластного сигналинга, направленного на оптимизацию ядерной экспрессии компонентов пигмент-белковых комплексов при варьировании уровня световой нагрузки (результаты поддержанного в 2012-2013 гг. РФФИ проекта №12-04-32078). Цель предлагаемой НИР состоит в изучении механизмов формирования уникальной стехиометрии и пространственной организации суперкомплексов фотосинтетического аппарата тилакоидных мембран хлоропластов мутанта ячменя clo-f23613, а также исследовании возможности использовать те же механизмы для повышения устойчивости к абиотическим стрессам, продуктивности фотосинтеза и урожайности у растений ячменя дикого типа (не мутантов). Кроме того, в рамках НИР будет проведен биоинформатический анализ результатов микрочипирования транскриптомов высокопродуктивного и низкопродуктивного фенотипов clo-f23613, выполненного на матрицах Affymetrix GenChip®Barley Genome Array, что позволит выявить дифференциально экспрессирующиеся гены, определяющие уникальные свойства тилакоидной мембраны высокопродуктивного фенотипа. На основании совокупности данных планируется получение стабильных агробактериальных трансформантов Arabidopsis thaliana, предположительно обладающих повышенной фотосинтетической продуктивностью и стрессоустойчивостью. Параллельно будут проводиться эксперименты по получению и анализу аналогичных трансформантов ячменя. Результаты позволят заложить основы создания сортов ячменя, обладающих необычно высокой урожайностью и устойчивостью к световому и водному стрессам.

Ожидаемые результаты
В результате реализации проекта с помощью разработанной нами системы переключения развития дефектного по хлорофиллид-а-оксигеназе мутанта ячменя chlorina 3613(clo-f23613) с низкопродуктивного на высокопродуктивный фенотип ожидается охарактеризовать на генетическом, молекулярном и клеточном уровне новые механизмы, лежащие в основе стабилизации фотосинтетического аппарата, ответственные за повышение фотосинтетической эффективности тилакоидных мембран и высокий продукционный процесс. Основные результаты будут получены по следующим направлениям: 1) будут определены механизмы эффективной фотозащиты высокопродуктивного фенотипа мутанта, ответственные (а) за снижение продукции синглетного кислорода по сравнению с низкопродуктивным фенотипом, и (б) за эффективную тепловую диссипацию избытка световой энергии у высокопродуктивного фенотипа в отсутствие полноценной зеаксантинсодержащей антенны фотосистемы II; 2) будут выявлены гены, изменение экспрессии которых приводит к формированию стабильного высокопродуктивного фенотипа мутанта clo-f23613; 3) будут охарактеризованы необычные ассоциации нативных суперкомплексов фотосинтетических мембран у светоустойчивого фенотипа мутанта clo-f23613; 4) будет проверена роль накопления белков малой антенны в метаболизме абсцизовой кислоты и в засухоустойчивости высокопродуктивного фенотипа мутанта clo-f23613. На основе вышеперечисленных результатов НИР будут получены и проанализированы с точки зрения фотосинтетической продуктивности и устойчивости к световому и водному стрессам трансгенные растения Arabidopsis thaliana с направленными изменениями стехиометрии белков малой антенны и реакционных центров фотосистемы II, а также проведены эксперименты по получению аналогичных трансформантов сортов ячменя культурного. Результаты, которые будут получены в ходе реализации НИР, крайне важны для практического использования, поскольку являются теоретической базой для создания основ инновационного сельского хозяйства в Российской Федерации. Инновационное сельское хозяйство в области растениеводства подразумевает совершенствование методов селекции в плане создания новых сортов сельскохозяйственных культур, обладающих высоким продуктивным потенциалом, а также освоение научно обоснованных систем земледелия и семеноводства. Результаты проведенных исследований позволят в значительной мере расширить представления о диапазоне вариантов надмолекулярной организации фотосинтетического аппарата высших растений. Полученные данные смогут быть использованы в разработке способов повышения продуктивности ячменя на основе селекции новых сортов. Планируется опубликовать результаты НИР в виде серии научных статей в ведущих научных журналах мира, что увеличит рейтинг и престиж российской науки.


 

ОТЧЁТНЫЕ МАТЕРИАЛЫ


Аннотация результатов, полученных в 2014 году
В проекте выполняется работа по изучению уникальной стехиометрии и пространственной организации суперкомплексов фотосинтетического аппарата тилакоидных мембран хлоропластов мутанта ячменя clo-f23613, который, как показали предварительные исследования, формирует два фенотипа с различным уровнем фотосинтеза и продуктивности. В 2014 г. успешно этаблирован ряд необходимых для выполнения проекта методик высокой сложности. Применительно к объектам исследования этаблированы методы изолирования фракций хлоропластных мембран и их последующего электрофоретического разделения, либо их анализа методами электронной микроскопии высокого разрешения. Этаблированы методы ПЦР в режиме реального времени и проведены рекогносцировочные эксперименты по локализации антенных белков на доменах гранальных мембран методом иммуноголд. Установлена специфичность антител к белку HvСАО ячменя (предоставленных группой M. Hansson, Carlsberg Laboratories, Дания; их специфичность ранее не проверялась), и показано, что у ячменя реализуется регуляция количеств белка САО по тому же принципу обратной связи, что и у Arabidopsis thaliana. Исследованы параметры фотосинтеза и флуоресценции хлорофилла у ячменя (дикий тип, низко- и высокопродуктивный фенотипы мутанта clo-f23613) и выявлен ряд характеристик, специфичных для высокопродуктивного фенотипа. Начата биоинформатическая обработка данных анализа транскрипционной активности обоих фенотипов мутанта и дикого типа, полученных в 2013 году с использованием чипов Affymetrix GenChip®Barley Genome Array, и выявлены гены-кандидаты, экспрессия которых, возможно, связана с развитием фенотипа мутанта clo-f23613.

 

Публикации

1. Тютерева Е.В., Бреннер В.Г., Иванова А.Н., Павловски К., Войцеховская О.В. Mechanisms of an increase in photoprotection and photosynthesis productivity in the chlorophyll b-less barley mutant chlorina 3613 Материалы VII съезда Российского фотобиологического общества пос. Шепси, 14-20 сентрября 2014 г., Пущино, Россия, С. 33. (год публикации - 2014).

2. Тютерева Е.В., Иванова А.Н., Войцеховская О.В. Фотосинтез без хлорофилла b: уникальная организация фотосинтетического аппарата мутанта ячменя chlorina 3613 Ботаника: история, теория, практика (к 300-летию основания Ботанического института им. В.Л. Комарова российской академии наук): Труды международной научной конференции., СПб: Изд-во СПбГЭТУ «ЛЭТИ», С. 190-203. (год публикации - 2014).

3. Тютерева Е.В., Иванова А.Н., Войцеховская О.В. Изучение организации тилакоидных мембран у двух фенотипов мутанта ячменя chlorina 3613 с помощью просвечивающей электронной микроскопии Сборник тезисов 1-й междисциплинарной конференции «Современные решения для исследования природных, синтетических и биологических материалов», Санкт-Петербург, Россия 20–22 октября 2014 г. С. 101. (год публикации - 2014).


Аннотация результатов, полученных в 2015 году
В проекте выполняется работа по изучению уникальной стехиометрии и пространственной организации суперкомплексов фотосинтетического аппарата тилакоидных мембран хлоропластов мутанта ячменя clo-f23613, который, как показали наши предварительные исследования, формирует два фенотипа с различным уровнем фотосинтеза и продуктивности. В 2015 году проводились работы с использованием молекулярно-биологических и биоинформатических методов, а также ряда методик высокой сложности, этаблированных в 2014 г., таких, как выделение фрагментов гран и их анализ с помощью ТЭМ высокого разрешения; метод раздельного анализа фракций стромальных и гранальных тилакоидов с помощью нативного электрофореза; метод иммуноголд; оценка продукции различных форм АФК хлоропластами с помощью специфичных флуоресцентных красителей. Кроме того, в 2015 году мы дополнительно адаптировали к задачам проекта метод исследования латеральной подвижности интегральных белков и мембранных липидов гранальных мембран с помощью Fluorescence Recovery After Photobleaching и метод анализа содержания АБК с помощью жидкостной хроматографии, сопряженной с масс-спектрометрией (LS-MS). Часть работ была выполнена с помощью системы Dual-PAM 100 (Walz, Германия), позволяющей исследовать превращения энергии с участием обеих фотосистем. В отчетном году достигнуты значительные успехи в достижении целей проекта. Полученные результаты позволили выдвинуть предположение, что основные характеристики двух фенотипов мутанта обусловлены различиями в латеральной подвижности пигмент-белковых комплексов и пластохинонов в гранальных мембранах хлоропластов. Предположительно имеют место замедление диффузии пластохинона (компонента ЭТЦ фотосинтеза) и процессов репарации поврежденных компонентов фотосинтетического аппарата у низкопродуктивного фенотипа, и востановление этих процессов у высокопродуктивного фенотипа изучаемого мутанта ячменя clo-f23613. Таким образом, предположительно удалось выявить ключевой процесс, лежащий в основе низкой фотосинтетической продуктивности и высокого уровня фотоокислительного стресса изучаемого нами низкопродуктивного фенотипа мутанта ячменя clo-f23613 (и вероятно других мутантов, лишенных хлорофилла b), а также в основе восстановления фотосинтетической продуктивности и снижения фотоокислительного стресса у высокопродуктивного фенотипа clo-f23613. Подтверждено, что основной формой АФК, ответственной за фотоокислительный стресс в хлоропластах мутанта ячменя clo-f23613, является синглетный кислород. Выявлено, что хлоропласты с высокой способностью к выделению синглетного кислорода на свету присутствуют в листьях обоих фенотипов мутанта ячменя, но у высокопродуктивного фенотипа их доля снижена на фоне общего увеличения объема, занимаемого хлоропластами в клетке мезофилла. Эти закономерности вносят вклад в общее снижение фотоокислительного стресса и повышение фотосинтетической продуктивности у растений высокопродуктивного фенотипа. Выделены две перспективные для дальнейшего анализа группы генов: с первой группой (гены, экспрессия которых у высокопродуктивного фенотипа восстанавливается до уровня дикого типа) может быть связано формирование высокопродуктивного фенотипа из низкопродуктивного, а со второй группой (гены, экспрессия которых у обоих фенотипов мутанта в одинаковой степени отличается от дикого типа) могут быть связаны наблюдавшиеся в некоторых полевых сезонах ростовые и продукционные преимущества высокопродуктивного фенотипа по сравнению с диким типом. Изучение онтогенетической регуляции у мутантов chlorina Arabidopsis thaliana и ячменя (низкопродуктивный фенотип) продемонстрировало замедление процесса флоральной трансформации меристем мутантов. Сравнение частот плазмодесм в апикальных меристемах мутанта ячменя Clo-f23613 и дикого типа позволило предположить, что нарушения флоральной трансформации меристем мутантов вызваны нарушениями формирования плазмодесм в связи с повышенным уровнем синглетного кислорода в клетках этих растений.

 

Публикации

1. Войцеховская О.В., Демченко К.Н., Мельникова А.Н., Иванова А.Н., Евкайкина А.И., Лохаус Г., Хельт Х.-В., Томос А.Д., Тютерева Е.В., Королева О.А. Comparative study of plasmodesmata distribution in leaves of four species with contrasting phloem loading mode Journal of Experimental Botany, - (год публикации - 2017).

2. Войцеховская О.В., Тютерева Е.В. Chlorophyll b in angiosperms: Functions in photosynthesis, signaling and ontogenetic regulation Journal of Plant Physiology, №189; P. 51-64 (год публикации - 2015).

3. Войцеховская О.В., Тютерева Е.В. Роль хлорофилла b в организации фотосинтетической мембраны, фотосинтезе и онтогенетическом сигналинге Сборник материалов Всероссийской научной конференции с международным участием "Фундаментальные и прикладные проблемы современной экспериментальной биологии растений", Москва: ИФР РАН, 2015. С. 152-156 (год публикации - 2015).

4. Дмитриева В.А., Тютерева Е.В., Войцеховская О.В. Особенности перехода к цветению при дестабилизированной светособирающей антенне на примере мутанта Arabidopsis thaliana ch1-1, лишенного хлорофилла b Тезисы III (XI) Международной ботанической конференции молодых ученых в Санкт-Петербурге 4-9 октября 2015 г., Санкт-Петербург, Россия, С.72. (год публикации - 2015).

5. Дмитриева В.А., Тютерева Е.В., Войцеховская О.В. Ontogenetic regulation in Hordeum vulgare and Arabidopsis thaliana mutants lacking chlorophyll b The XXVIth Congress of the Scandinavian Plant Physiology Society, Stockholm, Sweden on 9-13 August 2015. Book of abstracts., Stockholm, Sweden. Book of abstracts. Abstract reference number: 61. (год публикации - 2015).

6. Дмитриева В.А., Тютерева Е.В., Войцеховская О.В. Роль хлорофилла b и стабилизации пигмент-белковых комплексов хлоропластов в регуляции онтогенеза Hordeum vulgare и Arabidopsis thaliana Тезисы VIII Съезда общества физиологов растений России «Растения в условиях глобальных и локальных природно-климатических и антропогенных воздействий», Петрозаводск, С. 164. (год публикации - 2015).

7. Тютерева Е.В., Бреннер В.Г., Иванова А.Н., Дмитриева В.А., Павловски K., Войцеховская О.В. Высокие фотосинтез и продуктивность лишенного хлорофилла b мутанта ячменя chlorina 3613 - результат адаптивных перестроек тилакоидной мембраны и изменений ретроградного сигналинга Тезисы III (XI) Международной ботанической конференции молодых ученых в Санкт-Петербурге 4-9 октября 2015 г., Санкт-Петербург, Россия, С.84. (год публикации - 2015).

8. Тютерева Е.В., Бреннер В.Г., Иванова А.Н., Дмитриева В.А., Павловски K., Войцеховская О.В. Уникальная организация фотосинтетического аппарата лишенного хлорофилла b мутанта ячменя chlorina 3613 c высоким уровнем фотосинтеза и продуктивности Тезисы VIII Съезда общества физиологов растений России «Растения в условиях глобальных и локальных природно-климатических и антропогенных воздействий», Петрозаводск, С. 541 (год публикации - 2015).

9. Тютерева Е.В., Бреннер В.Г., Иванова А.Н., Павловски К., Войцеховская О.В. Organization of photosynthetic apparatus in the unique light-tolerant phenotype of the chlorina 3613 barley mutant lacking chlorophyll b The XXVIth Congress of the Scandinavian Plant Physiology Society, Stockholm, Sweden on 9-13 August 2015. Book of abstracts., Stockholm, Sweden on 9-13 August 2015. Book of abstracts. Abstract reference number: 73. (год публикации - 2015).

10. Тютерева Е.В., Бреннер В.Г., Иванова А.Н., Павловски К., Войцеховская О.В. Truncated chlorophyll b-less antenna of chlorina f2 3613 barley mutant can provide light-tolerance and wild type level productivity Тезисы международной научной конференции «Фотосинтез и устойчивое развитие-2015», посвященной Джорджу Пападжорджиа, Крит, Греция, C. 89. (год публикации - 2015).


Аннотация результатов, полученных в 2016 году
В проекте выполняются работы, направленные на изучение уникальных механизмов, лежащих в основе повышения урожайности и устойчивости к световому и водному стрессам у высокопродуктивного фенотипа мутанта ячменя сlo-f23613 по сравнению с низкопродуктивной формой мутанта. В 2016 г. были выполнены исследования латеральной подвижности интегральных компонентов тилакоидных мембран мутантов chlorina в сравнении у двух пар модельных орагнизмов: ячменя (дикого типа и двух фенотипов мутанта) и арабидопсис (дикого типа и мутанта ch1-3 с мутацией, гомологичной мутации в основном объекте исследования по данному проекту – мутанте ячменя clof23613). Показано, что замедленная латеральная диффузия белков, без сомнения, выступает одним из механизмов снижения фотосинтетической продуктивности и развития фотоокислительного стресса в лишенных хлорофилла b мутантах chlorina, и, в частности, в низкопродуктивном фенотипе clo-f23613. На основе сравнения данных, полученных на ячмене, с данными по изменениям диффузии белков и липидов у мутантов арабидописа, было сделано заключение о том, что эффекты латеральной подвижности не всегда оказывают определяющее воздействие на процессы электронного транспорта у мутантов chlorina. В целом впервые было показано, что изменение структурных характеристик фотосинтетических комплексов влияет на параметры латеральной диффузии и является одним из важнейших механизмов восстановления фотосинтеза и снятия окислительного стресса у высокопродуктивного фенотипа clo-f23613. За отчетный период была проведена проверка гипотезы о роли размера пула пластохинонов в феномене восстановления высокой интенсивности процесса фотосинтеза у мутанта ячменя clo-f23613 и формирования высокопродуктивного фенотипа. В результате показано, что у мутанта с высокой продуктивностью эффективный перенос электронов от ФСII к ФСI восстановлен, причем не за счет увеличения общего пула этих молекул и не за счет снижения потока электронов от ФСII (размер функциональной антенны ФСII не изменяется), а, по-видимому, в связи с увеличением эффективности переноса электронов на последующих участках ЭТЦ. В 2016 г. были изучены уровни экспрессии генов-кандидатов из двух групп дифференциально экспрессирующихся генов (по результатам биоинформатической обработки данных микроэрреев 2015 года), предположительно ответственных за развитие высокопродуктивного фенотипа мутанта clo-f23613 из низкопродуктивного. Результаты количественной ПЦР подтвердили направленность изменений в уровнях экспрессии отобранной группы генов. В 2016 г. показан важнейший механизм восстановления водного режима и засухоустойчивости у высокопродуктивного фенотипа мутанта. Выявлено, что регуляция степени закрытия устьиц (в ответ на водный дефицит) в листьях высокопродуктивного фенотипа восстановлена за счет конститутивно увеличенного уровня биосинтеза абсцизовой кислоты (АБК) и снижения уровня образования активных форм кислорода (АФК) на свету. Кроме того, оказалось, что восстановление чувствительности к физиологическим концентрациям эндогенной АБК у высокопродуктивного фенотипа связано с падением уровня экспрессии гена 1-ACCOx, что приводит к снижению образования этилена и снятию блокировки закрытия устьиц. Известно, что закладка и созревание сельскохозяйственно ценных органов культурных растений во многом зависят от времени перехода растений к цветению и сроков инициации программы старения. В 2016 г. была исследована взаимосвязь между восстановлением сроков перехода к цветению у высокопродуктивного фенотипа clo-f23613 (выявленная нами ранее), изменением экспрессии генов-регуляторов онтогенеза (флоригена, гена раннего старения, нескольких маркеров стресса) и количеством плазмодесм в листьях и меристемах как мерой потенциальной емкости и функциональной активности симпластного пути распространения продуктов генов-регуляторов онтогенеза. Получены серьезные данные в пользу предположения о том, что механизмом, вызывающим задержку цветения мутантов chlorina, является увеличение количества плазмодесм между клетками мезофилла листа, что влечет за собой нарушения транспорта регуляторных молекул, участвующих в регуляции цветения. В совокупности, полученные по этому разделу результаты подтверждают предположение о роли стабилизации пигмент-белковых комплексов хлоропластов хлорофиллом b в регуляции онтогенеза высших растений. Дальнейшая разработка этой гипотезы может открыть принципиально новые пути регуляции фотосинтетической продуктивности высших растений. Таким образом, в 2016 году были завершены исследования по всем основным направлениям, намеченным в рамках проекта. Полученные результаты обработаны и обобщены, по итогам выполнения проекта подготовлено и сдано в печать шесть статей.

 

Публикации

1. Войцеховская О.В. Фитохромы и другие фоторецепторы информации у растений Физиология растений, Т. 66, №3 (год публикации - 2019).

2. Дмитриева В., Тютерева Е.В., Войцеховская О.В. Late flowering in chlorina mutants: how does lack of chlorophyll b affect flowering time? Proceedings of Fourth International Symposium on Plant Signaling and Behavior. St. Petersburg 19–24 June 2016, C. 71 (год публикации - 2016).

3. Дмитриева В.А., Иванова А.Н., Тютерева Е.В., Евкайкина А.И., Климова Е.А., Войцеховская О.В. Chlorophyllide-a-Oxygenase (CAO) deficiency affects the levels of singlet oxygen and formation of plasmodesmata in leaves and shoot apical meristems of barley Plant signaling and behavior, - (год публикации - 2017).

4. Тютерева Е.В., Бреннер В.Г., Иванова А.Н., Павловски К., Войцеховская О.В. Mechanisms of light stress tolerance in barley mutant plants lacking chlorophyll b Proceedings of Fourth International Symposium on Plant Signaling and Behavior. St. Petersburg, 19–24 June 2016, C. 105 (год публикации - 2016).

5. Тютерева Е.В., Дмитриева В.А., Войцеховская О.В. Хлорофилл b как источник сигналов, регулирующих развитие растений Сельскохозяйственная биология, - (год публикации - 2017).

6. Тютерева Е.В., Дмитриева В.А., Шаварда А.Л., Войцеховская О.В. The minor antenna protein Lhcb6 is involved in ROS homeostasis and stomata control in barley mutant chlorina f2 3613 Functional Plant Biology, - (год публикации - 2016).

7. Тютерева Е.В., Евкайкина А.И., Иванова А.Н., Войцеховская О.В. The absence of chlorophyll b affects lateral mobility of photosynthetic complexes and lipids in grana membranes of Arabidopsis and barley chlorina mutants Photosynthesis Research, - (год публикации - 2017).