Изучение миниатюризации в различных группах наземных членистоногих

КАРТОЧКА ПРОЕКТА ФУНДАМЕНТАЛЬНЫХ И ПОИСКОВЫХ НАУЧНЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ,
ПОДДЕРЖАННОГО РОССИЙСКИМ НАУЧНЫМ ФОНДОМ

Информация подготовлена на основании данных из Информационно-аналитической системы РНФ, содержательная часть представлена в авторской редакции. Все права принадлежат авторам, использование или перепечатка материалов допустима только с предварительного согласия авторов.

ОБЩИЕ СВЕДЕНИЯ

Номер проекта 22-14-00028

НазваниеИзучение миниатюризации в различных группах наземных членистоногих

Руководитель Полилов Алексей Алексеевич, Доктор биологических наук

Организация финансирования, регион Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Московский государственный университет имени M.В.Ломоносова» , г Москва

Конкурс №68 - Конкурс 2022 года «Проведение фундаментальных научных исследований и поисковых научных исследований отдельными научными группами»

Область знания, основной код классификатора 04 - Биология и науки о жизни; 04-101 - Зоология

Ключевые слова Миниатюризация, насекомые, Insecta, Arthropoda, морфология, анатомия, полет, методы, трехмерная электронная микроскопия

Код ГРНТИ34.33.19

ИНФОРМАЦИЯ ИЗ ЗАЯВКИ

Аннотация
Размер — одна из главных характеристик живых и неживых объектов, которая во многом определяет их свойства и накладывает значительнее ограничения на их конструкцию. Это в полной мере касается животных — размер тела в значительной степени определяет морфологию, физиологию и биологию видов (Шмидт-Ниельсен, 1987). Миниатюризация как направление эволюции к предельно малым размерам многократно возникала в самых разных группах животных (Hanken, Wake, 1993), но наибольшего успеха на пути уменьшения достигли членистоногие, среди которых миниатюрные формы, сравнимые по размерам с одноклеточными организмами, разнообразны, многочисленны и многократно независимо развивались в большинстве крупных таксонов. Важные закономерности, связанные с уменьшением размеров тела, подробно описаны для многих позвоночных животных, а для насекомых до начала нашей работы были практически неизвестны (Polilov, 2015, 2016). Наши работы по исследованию явлений, связанных с миниатюризацией, сформировали новое направление в эволюционной и функциональной морфологии беспозвоночных, а крупные открытия, сделанные в этой области, поставили перед наукой новые вопросы: их решение чрезвычайно актуально и будет иметь безусловное фундаментальное и прикладное значение. Проект представляет собой комплексную работу в нескольких направлениях, каждое из которых принципиально важно для понимания влияния размеров тела на строение и жизнедеятельность животных. Во-первых, будет исследовано строение целого ряда миниатюрных объектов, как среди насекомых, так и среди других наземных членистоногих. Впервые будет изучена анатомия мельчайших клещей и миниатюрных пауков. Во-вторых, будут оптимизированы для изучаемых объектов и включены в работу новейшие методы и подходы. Последние годы активно развиваются методы трехмерного изучения ультраструктурной организации клеток и тканей живых организмов. Миниатюрные размеры наших объектов позволяют исследовать их целиком с нанометровым разрешением (Polilov et al., 2021). Привлечение этих методов позволит получить принципиально новые данные о их строении на клеточном и субклеточном уровне. И, в-третьих, исследование строения миниатюрных членистоногих будет сопровождаться экспериментальным изучением ряда аспектов их функциональной морфологии. Это в первую очередь касается исследования механики полета мельчайших насекомых. Первые результаты изучения работы их крылового аппарата свидетельствует о том, что кинематика и аэродинамика в этом случае принципиально отличается от таковых у крупных насекомых (Farisenkov et al., 2022, Nature). Расширение круга изучаемых объектов, совершенствование методов получения и анализа данных позволят получить важнейшие сведения о механике полета при сверхнизких числах Рейнольдса. Данные, накопленные нами за предыдущие годы, вместе с результатами этого проекта, станут основой для масштабного анализа качественных и количественных изменений, связанных с уменьшение размеров тела у Arthropoda. Этот анализ позволит выявить общие принципы масштабируемости органов, тканей и клеток, а также уточнить высказанные нами ранее гипотезы о факторах, лимитирующих минимальные размеры тела животных. Результаты проекта могут существенно повлиять на современную науку — значительно расширить представления о явлении миниатюризации в животном мире, а также предопределить новые направления в изучении трехмерной организации органов, тканей и клеток, коннектомики насекомых, в исследовании полета насекомых и разработке миниатюрных летательных аппаратов.

ОТЧЁТНЫЕ МАТЕРИАЛЫ

Публикации

1. Дьякова А.В., Макарова А.А., Панг С., Шан Ху С., Хесс Г., Полилов А.А. The 3D ultrastructure of the chordotonal organs in the antenna of a microwasp remains complex although simplified Scientific Reports, 12, 20172 (год публикации - 2022)
10.1038/s41598-022-24390-4

2. Прописцова Е.А., Полилов А.А. Особенности анатомии миниатюрных паукообразных на примере четырехногого клеща Achaetocoptes sp. (Trombidiformes: Eriophyoidea) и паука Rayforstia sp. (Araneae: Anapidae). XVI съезд Русского энтомологического общества. Москва, 22–26 августа 2022 г. Тезисы докладов., 152 (год публикации - 2022)

3. Петров П.Н., Фарисенков С.Э., Полилов А.А. Складывание и расправление крыльев у жуков-перокрылок (Coleoptera: Ptiliidae). XVI съезд Русского энтомологического общества. Москва, 22–26 августа 2022 г. Тезисы докладов, 60 (год публикации - 2022)

4. Фарисенков С.Э., Коломенский Д.С., Петров П.Н., Лапина Н.А., Полилов А.А. Адаптации к полету у жуков-перокрылок (Coleoptera: Ptiliidae). XVI съезд Русского энтомологического общества. Москва, 22–26 августа 2022 г. Тезисы докладов, 23 (год публикации - 2022)

5. Полилов А. At the miniaturization limit — results and prospects of studying the smallest insects Book of Abstracts of XXVI International Congress of Entomology (Helsinki, Finland, July 17-22, 2022), 622 (год публикации - 2022)

6. Макарова А., Полилов А. Functional mapping of the ommatidia based on a complete reconstruction of the compound eye of Megaphragma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) Book of Abstracts of XXVI International Congress of Entomology (Helsinki, Finland, July 17-22, 2022), 624 (год публикации - 2022)

Публикации

1. Прописцова Е.А., Макарова А.А., Еськов К. И., Полилов А.А. Miniaturization does not change conserved spider anatomy, a case study on spider Rayforstia (Araneae: Anapidae) Scientific Reports, 13: 17219 (год публикации - 2023)
10.1038/s41598-023-44230-3

2. Прописцова Е.А., Макарова А.А., Четвериков Ф.Е., Полилов А.А. Anatomy of the miniature four-legged mite Achaetocoptes quercifolii (Arachnida: Acariformes: Eriophyoidea) Arthropod Structure & Development, 72, 101235 (год публикации - 2023)
10.1016/j.asd.2023.101235

3. Никельшпаг М.И., Никельшпаг Э.И., Аникин В.В., Полилов А.А. Extraordinary drilling capabilities of the tiny parasitoid Eupelmus messene Walker (Hymenoptera, Eupelmidae) Journal of Hymenoptera Research, 96: 715-722 (год публикации - 2023)
10.3897/jhr.96.107786

4. Десятиркина И.А., Макарова А.А., Панг С, Ху С.Х., Хесс Г., Полилов А.А. Multiscale head anatomy of Megaphragma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) Arthropod Structure & Development, 76: 101299 (год публикации - 2023)
10.1016/j.asd.2023.101299

5. Чуа Н.Д., Макарова А.А. ... Полилов А.А., Шкловский Д.В. A complete reconstruction of the early visual system of an adult insect Current Biology, 33: 1–13 (год публикации - 2023)
10.1016/j.cub.2023.09.021

6. Полилов А.А. Миниатюрные перепончатокрылые как модельные биологические объекты V Евроазиатский симпозиум по перепончатокрылым насекомым (Новосибирск, 21–25 августа 2023 г.): тезисы докладов, V Евроазиатский симпозиум по перепончатокрылым насекомым (Новосибирск, 21–25 августа 2023 г.): тезисы докладов. 9. (год публикации - 2023)

7. Десятиркина И.А., Полилов А.А. Мультимасштабная анатомия головы Megaphragma viggianii (Hymenoptera: Trichogrammatidae) V Евроазиатский симпозиум по перепончатокрылым насекомым (Новосибирск, 21–25 августа 2023 г.): тезисы докладов, V Евроазиатский симпозиум по перепончатокрылым насекомым (Новосибирск, 21–25 августа 2023 г.): тезисы докладов. 60–61. (год публикации - 2023)

8. Полилов А.А., Хакими К.Д., Макарова А.А. Denucleation of neurons is a key to extreme brain Miniaturization XII European Congress of Entomology (ECE 2023), 16-20.10.2023, Crete Greece. Abstracts, XII European Congress of Entomology (ECE 2023), 16-20.10.2023, Crete Greece. Abstracts, 25. (год публикации - 2023)

Аннотация результатов, полученных в 2024 году
За третий год проекта завершена работа в нескольких направлениях изучения миниатюризации в различных группах наземных членистоногих, основные из них: исследование анатомии миниатюрного наездника Сamptoptera; сравнительный анализ морфологических особенностей, связанных с миниатюризацией у пауков и клещей; аллометрический анализ масштабирования центральной нервной системы насекомых; изучение механики полета трипсов; а также обобщение всех полученных результатов. В результате комплексного исследования анатомии двух видов рода Camptoptera (Hymenoptera: Mymaridae) с использованием гистологических методов, матричной томографии и трехмерного компьютерного моделирования, показано что что данного миниатюрного наездника не наблюдается принципиальных упрощений организации, как и у большинства других микронасекомых, за исключением ЦНС, которая почти безядерная. Camptoptera sp. демонстрирует как универсальные последствия миниатюризации (например, упрощение эндоскелета и выделительной системы, увеличение относительного объема ЦНС и другие), так и специфические (незначительные изменения в наборе мышц, безядерные нейроны и другие). Проведено сравнение анатомии миниатюрных паукообразных с более крупными паукообразными, а также с миниатюрными насекомыми. Несмотря на маленькие размеры, принципиальных изменения в анатомии по сравнению с более крупными паукообразными из родственных групп не происходит, хотя наблюдается ряд особенностей, связанных с миниатюризацией. Миниатюрные паукообразные демонстрируют сходные с насекомыми последствия миниатюризации: олигомеризация и увеличение объема нервной системы, утрата или значительное упрощение кровеносной и дыхательной систем, увеличение относительного объема половой системы (у клеща). В отличие от миниатюрных насекомых и клещей у паука не наблюдается уменьшения объема пищеварительной системы или увеличение относительного объема половой системы. Мы полагаем, что пределы миниатюризации паукообразных ограничивает размер ЦНС, как и у насекомых, но пауков, как у хищников, минимальные размеры также определяются и размером пищеварительной системы. На основе оригинальных и литературных данных проведен масштабный аллометрический анализ ЦНС насекомых. В анализ вошли данные для более 250 видов из 79 семейств из 13 отрядов. Показано, что относительно выраженная гипоаллометрия свойственна для всей ЦНС целиком, однако мозг демонстрирует значительно более высокую степень гипоаллометрии, чем ганглии брюшной нервной цепочки и все другие системы органов. Отдельные нейропилярные центры масштабируются по-разному. Для нейропилярных центров нижнего порядка характерна корреляция с относительным размером центров высшего порядка (оптические и антеннальные доли коррелируют с размером центрального комплекса и грибовидных тел, а также числом и типовым составом сенсорных единиц анализаторов). Анализ числа, размера и плотности нейронов в мозге показал, что с уменьшением размера тела значительно сокращается число и размер клеток нервной системы, однако плотность нейронов увеличивается, а разброс размеров нейронов уменьшается. Несмотря на разный характер масштабирования нейропилярных центров мозга и уменьшение числа нейронов в составе ЦНС, нейропиль как всей ЦНС, так и мозга, в частности, демонстрирует строгую изометрию. Независимо от размера тела соотношение объема нейропиля и клеточной коры мозга у всех изученных членистоногих разных размерных классов постоянно и составляет около 60%, что подтверждает установленную нами ранее константу. Методами масштабного и численного моделирования изучена аэродинамика перистых крыльев трипсов на модельном объекте Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Кинематических параметры передних крыльев рассчитаны по скоростным видеозаписям. F. occidentalis совершает взмахи с частотой 230 Гц, траектория движения крыльев U-образная, что характерно для большинства миниатюрных насекомых, во время трансляций углы атаки достигают 72°, среднее по циклу число Рейнольдса 12,6. По фотографиям препаратов изучено строение крыльев. Веер щетинок F. occidentalis неоднородный: передний край мембраны несет прямые гладкие щетинки; на заднем крае более длинныt волнистых щетинок с меньшим зазором, расположенных в два ряда. В полете ряды щетинок перекрещены под углом 10–15°, образуя сетчатую структуру. Согласно численному моделированию упрощенного перистого крыла с параллельными щетинками, большая часть аэродинамических сил генерируются на трансляционных фазах крылового цикла, такая несимметричность цикла характерна для микронасекомых. Эквивалентные мембранозные крылья, создают сходные по динамике, но в среднем большие на 19% аэродинамические силы. В эксперименте соотношение подъемной силы к лобовому сопротивлению перистой модели составляет 0,29–0,43 при условиях, соответствующих трансляционым движениям крыльев F. occidentalis. Такое низкое аэродинамическое качество крыла типично для микронасекомых из-за относительно большого влияния сил вязкого трения. В этом случае существенная часть аэродинамических сил генерируется за счет лобового сопротивления крыла, что и было подтверждено нами в расчете и эксперименте. Подъемная сила и лобовое сопротивление перистой модели снижается на 3–6% при перекрещивании щетинок, поэтому мы можем утверждать, что двурядная конфигурация служит не для увеличения аэродинамической эффективности крыла, а вероятнее всего механически стабилизирует веер щетинок в полете. Комплексное изучение функциональной морфологии различных наземных членистоногих с привлечением самых современных методов позволило нам получить принципиальные данные о последствиях миниатюризации в разных таксономических и экологических группах, выделить сходные конвергентные и уникальные особенности строения, связанные с предельными малыми размерами тела. Таким образом сделан существенный шаг к пониманию общих принципов масштабирования и оптимизации строения органов, тканей и клеток животных при миниатюризации.

Публикации

1. Ли Ы., Ли Щ., Чен Я., Хуанг Щ., Зоу Ы., Хиао Х., Шиномия К., Гунн П., Гупта Н., Полилов А., Ху Ы., Жанг Ы., Хионг З., Пфистер Х., Щеи Д. анд Щу Й. A Challenge for Domain Adaptive Synapse Detection in Microwasp Brain Connectomes IEEE Transactions on Medical Imaging, Volume: 43, Issue: 11, 3719 - 3730 (год публикации - 2024)
10.1109/TMI.2024.3400276

2. Макарова А.А., Чуа Н.Я., Дьякова А.В., Десятиркина И.А., Гун П., Панг С., Ху Ц.С., Гесс Х., Чкловские Д.Б., Полилов А.А. The first complete 3D reconstruction and morphofunctional mapping of an insect eye Elife, 14: 103247 (год публикации - 2024)
10.7554/eLife.103247

3. Петров П.Н., Решетникова Н.И., Фарисенков С.Э., Полилов А.А. Evolution of and structures involved in wing folding in featherwing beetles (Coleoptera: Ptiliidae) Arthropod Structure & Development, Volume 83, November 2024, 101394 (год публикации - 2024)
https://doi.org/10.1016/j.asd.2024.101394

Возможность практического использования результатов
На данном этапе это преимущественно фундаментальная работа, но благодаря миниатюрным размерам наши объекты являются идеальным примером оптимизации биологических структур и их функций, и открывают большие возможности для целого ряда не только биологических, но и биотехнологических и биоинформационных направлений, таких как микроробототехника, моделирование нейронных сетей, масштабирование сенсорных систем и других природподобные технологий.