Колонисты - кто они? Демографические, поведенческие, гормональные и генетические аспекты расселения и колонизация территорий в процессе расширения ареала

КАРТОЧКА ПРОЕКТА ФУНДАМЕНТАЛЬНЫХ И ПОИСКОВЫХ НАУЧНЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ,
ПОДДЕРЖАННОГО РОССИЙСКИМ НАУЧНЫМ ФОНДОМ

Информация подготовлена на основании данных из Информационно-аналитической системы РНФ, содержательная часть представлена в авторской редакции. Все права принадлежат авторам, использование или перепечатка материалов допустима только с предварительного согласия авторов.

ОБЩИЕ СВЕДЕНИЯ

Номер проекта 22-14-00223

НазваниеКолонисты - кто они? Демографические, поведенческие, гормональные и генетические аспекты расселения и колонизация территорий в процессе расширения ареала

Руководитель Чабовский Андрей Всеволодович, Доктор биологических наук

Организация финансирования, регион федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук , г Москва

Конкурс №68 - Конкурс 2022 года «Проведение фундаментальных научных исследований и поисковых научных исследований отдельными научными группами»

Область знания, основной код классификатора 04 - Биология и науки о жизни; 04-101 - Зоология

Ключевые слова расширение ареала, расселение, поведенческий синдром, демография популяций, динамика популяций, гормоны стресса, генетическая структура популяции, филогеография, колонизация, грызуны

Код ГРНТИ34.35.17

ИНФОРМАЦИЯ ИЗ ЗАЯВКИ

Аннотация
Проект нацелен на исследование процесса колонизации территорий видом при расширении его ареала, в частности на изучение (1) демографических, поведенческих и гормональных особенностей колонистов, которые отличают их от резидентов материнских популяций, а также (2) генетических процессов, сопровождающих колонизацию, и их эволюционных последствий. Актуальность Мы живем в изменяющемся мире во многом благодаря человеческой деятельности, которая порождает новые процессы, в том числе изменения ареалов видов в результате антропогенной трансформации ландшафтов, изменения климата и биологических инвазий. Исследование механизмов, а также экологических и эволюционных последствий расширения ареалов стало особенно популярным в последние 10-20 лет. Сейчас эта тема продолжает бурно развиваться на стыке между такими областями как: теория персональности (personality, behavioural syndrom), теория темпа жизни (pace-of-life theory) и популяционная генетика. Предполагают, что склонность к расселению может быть обусловлена совокупностью индивидуальных признаков: поведенческих, гормональных, физических характеристик, формирующих «синдром расселения». Однако данные на это счёт разнородны и противоречивы, поэтому вопрос о существовании «синдрома расселения» и его роли в процессе колонизации остается открытым. Следующий важный вопрос, какие эволюционные процессы сопровождают процесс расширения ареала и колонизации новых территорий? Как процесс расселения вида влияет на генетическую структуру популяции, её динамику и дифференциацию? Изучение генетических процессов, происходящих во время расширения ареала, таких как генетический дрейф и поток генов, позволяет лучше понять экологические и эволюционные последствия колонизации. До сих пор большая часть наших знаний о том, как генетическая структура изменяется во времени и пространстве при расширении ареала, была получена из моделей, симуляций и экспериментов в микромире. Для того чтобы проверить действие этих закономерностей в природных популяциях необходимы эмпирические исследования. Таким образом, изучение механизмов колонизации и ее экологических и эволюционных последствий имеет важное фундаментальное и прикладное значение для понимания процессов изменения ареалов и инвазий видов в условиях быстро изменяющихся ландшафтов, и такие исследования очень востребованы (Rajora, 2019). Цель и задачи Происходящие в последние десятилетия изменения ландшафта пастбищных экосистем в Калмыкии в результате деятельности человека (циклы опустынивания-остепнения) и связанные с этим изменения в численности и распространении грызунов дают редкую возможность наблюдать процессы сокращения и расширения их ареалов в реальном времени. В частности, начавшийся недавно новый цикл опустынивания способствует расширению пустынных местообитаний и ареала псаммофильных полуденных песчанок, Meriones meridianus (Rodentia). Цель: на модели расширения ареала полуденной песчанки в Калмыкии установить демографические, поведенческие и гормональные особенности расселяющихся особей и выявить генетические процессы, сопровождающие колонизацию, а также особенности генетической структуры популяции колонистов и ее пространственно-временной динамики. Задачи: 1. Описать демографическую структуру популяции колонистов и ответить на вопрос: отличается ли она от структуры материнских популяций? 2. При помощи разработанной батареи поведенческих тестов исследовать особенности поведения колонистов в сравнении с резидентами материнских популяций и ответить на вопрос: формируют ли эти особенности «поведенческий синдром расселения»? 3. При помощи неинвазивных методов оценки уровня гормонов (глюкокортикоидов- гормонов стресса и тестостерона) провести сравнительный анализ гормональных особенностей колонистов в сравнении с резидентами материнских популяций. 4. Оценить сопряженность изменчивости поведенческих, гормональных и физических характеристик колонистов вдоль оси расширения ареала и ответить на вопрос: формируют ли они общий «синдром расселения»? 5. При помощи анализа митохондриальных и ядерных маркеров (микросателлитов) описать филогеографическую структуру и установить источники («материнские популяции») и пути колонизации. 6. На основе сравнительного анализа генетической структуры популяции колонистов и материнских популяций оценить роль генетического дрейфа и потока генов в генетической дифференциации популяции в процессе колонизации. 7. На основе анализа изменчивости генетического разнообразия, частотного распределения аллелей и генетической структуры вдоль оси расширения ареала оценить силу эффекта «сёрфинга аллелей» и ответить на вопрос: изменяется ли генетическое разнообразие, гетерозиготность и степень генетической дифференциации на фронте расселения? 8. На основе сравнительного анализа данных за разные годы исследовать динамику демографических, поведенческих и гормональных характеристик, а также пространственно-генетической структуры популяции колонистов в процессе освоения новых территорий. Решение этих задач, среди прочего, позволит проверить ряд гипотез: 1. Гипотезу о том, что «синдром расселения» связан с такими индивидуальными характеристиками как: хорошее физическое состояние, стрессоустойчивость, смелость, высокая активность, неофилия и низкая социабельность. 2. Гипотезу о том, что в процессе расселения и колонизации генетический дрейф за счет эффектов основателя и бутылочного горлышка приводит к потерям генетического разнообразия и усилению инбридинга, а поток генов и смешение генотипов из разных источников (admixture) ослабляет эти эффекты. 3. Гипотезу о том, что «сёрфинг аллелей» на фронте расселения, с одной стороны, приводит к снижению гетерозиготности вдоль оси расселения, а с другой стороны, к фиксации редких аллелей и усилению генетической дифференциации на фронте расселения. Проект основан на междисциплинарном подходе к исследованию процесса колонизации при расширении ареала вида в реальном времени на двух уровнях: индивидуальном и популяционном. Его междисциплинарность определяется сочетанием методов из разных направлений современных биологических исследований: экологического мониторинга, этологического, гормонального и популяционно-генетического анализов. Новизна Из-за методологических трудностей «синдром расселения» очень редко исследуют в природных популяциях, а популяционно-генетические исследования колонизации основаны, как правило, на «исторической демографии» - поиске следов былых событий в генотипах и геномах. Принципиальная новизна нашего исследования определяется двумя факторами. Во-первых, это исследование колонизации в «реальном времени», что позволит, возможно, получить принципиально новые данные об изменениях демографических, поведенческих, гормональных и генетических особенностей колонистов в процессе освоения популяцией новых территорий. Во-вторых, одновременное исследование разных аспектов колонизации (демографии, генетики, поведения и гормонов колонистов) открывает принципиально новую перспективу: связать эти особенности воедино, в единый «синдром расселения». Нам неизвестны работы по колонизации и расселению, которые сочетали бы в себе столь разные подходы.

ОТЧЁТНЫЕ МАТЕРИАЛЫ

Публикации

1. Суркова Е.Н., Кулик А.A., Кузнецова Е.В., Базыкина С.Г., Савинецкая Л.Е., Чабовский А.В. Черные земли Калмыкии: пустыня возвращается? Природа, № 8, с. 13-20 (год публикации - 2022)
10.7868/S0032874X22080026

2. Суркова Е.Н., Савинецкая Л.Е., Чабовский А.В. Валидация метода определения метаболитов глюкокортикоидов в экскрементах полуденной песчанки (Meriones meridianus Pallas 1773, Muridae, Rodentia): биологический и физиологический подходы Зоологический журнал, Т. 102, № 9, с. 1072–1080 (год публикации - 2023)
10.31857/S004451342309012X

3. Чабовский А.В., Суркова Е.Н., Савинецкая Л.Е., Кулик А.А. Расширение ареала и особенности популяции на волне расселения: пример полуденной песчанки (Meriones meridianus Pallas 1773, Muridae, Rodentia) в Калмыкии Зоологический журнал, Т. 102. №4. C. 443-452. (год публикации - 2023)
10.31857/S0044513423040049

4. Чабовский А.В., Суркова Е.Н., Батова О.Н. Колонизация: индивидуальные особенности колонистов и популяционные процессы Зоологический журнал, Т. 102. №10. С. 1152–1171 (год публикации - 2023)
10.31857/S0044513423100033

5. Чабовский А.В., Суркова Е.Н., Савинецкая Л.Е. Multi-assay approach shows species-associated personality patterns in two socially distinct gerbil species PLoS ONE , 19(4): e0296214. (год публикации - 2024)
10.1371/journal.pone.0296214

6. Суркова Е.Н., Савинецкая Л.Е., Хропов И.С., Чабовский А.В. Flexible males, reactive females: faecal glucocorticoid metabolites indicate increased stress in the colonist population, damping with time in males but not in females Journal of Comparative Physiology B-Biochemical Systems and Environmental Physiology, 194, 545–554 (год публикации - 2024)
10.1007/s00360-024-01564-2

7. Батова О.Н., Марков Н.И., Титов С.В., Чабовский А.В. Does the Colonizing Population Exhibit a Reduced Genetic Diversity and Allele Surfing? A Case Study of the Midday Gerbil (Meriones meridianus Pallas) Expanding Its Range Animals, 14, 2720 (год публикации - 2024)
10.3390/ani14182720

8. Чабовский А.В., Суркова Е.Н., Савинецкая Л.Е., Хропов И.С. Flexible males, proactive females: increased boldness/exploration damping with time in male but not female colonists Royal Society Open Science (год публикации - 2024)
10.1098/rsos.240842

Публикации

Аннотация результатов, полученных в 2024 году
В 2024 г. получены новые результаты по всем направлениям проекта: демографическим, гормональным, поведенческим и генетическим особенностям популяции колонистов в зоне расширения ареала полуденной песчанки в Калмыкии. Все запланированные работы выполнены и все ожидаемые результаты получены. Демография Мониторинговые исследования в зоне расширения ареала полуденной песчанки в Калмыкии в 2024 г. показали дальнейшее распространение популяции колонистов, заполняющих все больше и больше пригодных, но до того вакантных местообитаний в западной зоне: доля занятых местообитаний увеличилась за последний год с 68% до 81%. Продолжает развиваться и норовая сеть: плотность норовых отверстий неуклонно увеличивается, достигнув в 2024 г. среднемноголетнего показателя для материнской популяции. Численность популяции не выросла в 2024 г. по сравнению с 2023 г., когда она достигла уровня, значительно превышающего численность до коллапса популяции. Можно предполагать, что в сочетании со снижением в 2024 г. фертильности самок-колонистов, упавшей до уровня в материнской популяции, это указывает на стабилизацию популяции колонистов. Зараженность колонистов блохами остается по-прежнему очень низкой, значительно ниже, чем в материнской популяции, что противоречит нашим ожиданиям о росте паразитарной нагрузки по мере роста численности популяции колонистов и ее распространения и косвенно указывает на низкую связанность отдельных колоний между собой и с материнской популяцией. Низкая паразитарная нагрузка на песчанок в зоне расширения ареала предполагает низкий риск развития эпизоотий чумы и может объяснить быстрый рост и распространение популяции колонистов. Стресс-гормоны Анализ показал падение уровня стресс-гормонов в популяции колонистов в 2024 г., несмотря на высокую численность и плотность популяции. Мы связываем падение уровня стресса с увеличением определенности экологической и социальной среды по мере развития колоний, освоения местообитаний потомками первых колонистов, развития сигнального поля и социального ландшафта с течением времени. Высокая и нарастающая плотность, по-видимому, не оказывает негативного воздействия на колонистов. Более того, отсутствие хищников и паразитов в колониях, которое мы наблюдаем до сих пор, спустя 5 лет после начала колонизации в зоне расширения ареала, очевидно создает особо благоприятные условия в колониях. На это же указывает более высокая фертильность самок и относительная молодость населения колоний по сравнению с материнской популяцией. Поведение Синдром колонизатора, как предполагается, связан со смелостью, исследованием, активностью и низкой социабельностью. Мы оценили пространственную и временную изменчивость поведенческих признаков, которые связывают у животных со склонностью особей к расселению и способностью к колонизации новых пространств, в расширяющейся популяции полуденных песчанок. Самцы первых колонистов не отличались существенно от обитателей исходной популяции, тогда как самки первых колонистов были смелее, быстрее и более любопытными, чем самки из материнской популяции. Эти результаты подтверждают, что синдром смелости/исследования — это типичная черта колонистов, которая у полуденных песчанок оказалось специфической характеристикой самок, но не самцов. Самцы и самки также различались по поведенческой динамике после основания колонии. У самцов смелость/исследование/социабельность достигали пика в новых колониях, а затем резко снижались в последующих поколениях с уменьшением неопределенности окружающей среды в стареющих колониях. У самок более высокий уровень смелости/исследования не падал со временем после основания колоний, т. е. самки-колонисты сохраняли смелый/исследовательский фенотип в последующих поколениях, несмотря на снижение неопределенности среды. Таким образом, самки-колонисты, в отличие от самцов, несут специализированный поведенческий фенотип колонизатора, соответствующий проактивной поведенческой стратегии. Мы связываем половые различия в поведенческих чертах колонистов с половыми стратегиями жизненного цикла. Генетика Антропогенные ландшафтные преобразования вызывают сдвиги и расширения ареала, что может иметь значительные экологические и эволюционные последствия. Считают, что популяции колонистов на переднем крае расширяющегося ареала будут иметь сниженное генетическое разнообразие и выраженную генетическую структуру как результат генетического дрейфа и аллельного серфинга. До сих пор лишь немногие исследования обнаружили генетические признаки аллельного серфинга в расширяющихся природных популяциях. Наше исследование выявило генетические различия между популяцией колонистов и материнской популяцией в зоне расширения ареала полуденной песчанки в Калмыкии. В популяции колонистов мы обнаружили сниженное генетическое разнообразие, перераспределение частот аллелей, в частности, в пользу вариантов, редких в материнской популяции, и сильно выраженную генетическую структуру — генетические особенности, согласующиеся с теорией аллельного серфинга, поддержанной до сих пор лишь в нескольких исследованиях наземных позвоночных. Полученные результаты позволяют заключить, что сниженное генетическое разнообразие и повышенная генетическая дифференциация - это общие черты краевых популяций, усиленные эффектами основателя и аллельного серфинга на переднем крае расширяющихся ареалов. Наши результаты дают новый взгляд на понимание генетических процессов, сопровождающих расширение ареала, а также генетических последствий колонизации.

Публикации

Возможность практического использования результатов
Результаты проекта могут быть использованы в сфере экосистемных услуг по мониторингу и прогнозу динамики пастбищных экосистем и их компонентов в области рационального приодопользования, а также мониторинга природных очагов инфекций и профилактики эпизоотий.